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【 文研讲座190】瞿礼嘉:“传宗接代”方式的革命——植物的智慧

发布时间:2021-03-10




“叩问生命”系列


2020年12月23日晚,“叩问生命:科学与人文的交叉视角”系列讲座第四场、“北大文研讲座”第190期在线举行,主题为“‘传宗接代’方式的革命——植物的智慧”,北京大学生命科学学院教授瞿礼嘉主讲,北京大学科学技术与医学史系教授张藜主持。点击文末“阅读原文”观看讲座回放视频。



讲座伊始,瞿礼嘉老师指出,“传宗接代”是植物智慧的集中体现,也是植物生存的最高目标。研究植物的繁衍有应用层面和科学层面的双重意义。一方面,植物的果实和种子是人类重要的能量和食物来源;另一方面,植物的生殖是重要的科学问题。陆地上的植物类群繁多,其中数量最多的是被子植物,有三十万种之多,是当之无愧的陆地植物界“霸主”。被子植物繁盛的原因在于,其生殖方式发生了革命性变化,彻底摆脱了对水的依赖。


学界发现,动物中的精卵相互作用与精卵的两个特性有关。一是趋化向性(chemotaxis),卵子对精子发出信号,进行吸引。二是趋热向性(thermotaxis),靠近卵子的地方温度较高,精子倾向于游向温暖的部位。这一过程说明,精子有尾巴,能游泳运动;精子能控制运动的方向,向卵子游去。在植物界中,像苔类、藓类、石松、真蕨类植物,它们的有性生殖过程都离不开水,精子都有鞭毛。但是裸子植物和被子植物十分特殊,它们的有性生殖过程不需要水,而且大部分精子无鞭毛。换言之,植物从水生向陆生的适应性演化过程中,植物的生殖繁衍方式发生了革命性变化。其中三个变化最为重要,分别是作为植物特殊生殖结构的配子体、管粉受精和双受精。


作为双子叶被子植物模式的拟南芥 (Arabidopsis thaliana)是科学研究的重要材料。它有着基因组小、遗传和物理图谱完善、生活周期短、易种植生长、种子多、易转基因和突变体多的特点和优点。拟南芥的雄配子体是花粉粒,它是三细胞结构,其中两个是雄配子(精细胞)。拟南芥的雌配子体是胚囊,被包在胚珠(ovule)和子房(ovary)之中,它是七细胞结构,其中两个为雌配子(卵细胞和中央细胞)。


拟南芥的雄配子体花粉粒和雌配子体胚囊


被子植物的传粉有两种方式,即自花传粉和异花传粉。这两种传粉方式各有优势。其中,异花传粉占多数,其优势为:保持隐性突变;重组概率高,促进和维持遗传多样性。自花传粉方式也有自身的优势:不依赖传粉媒介(如昆虫、风等);后代较为一致,有利于形成遗传背景一致的群落;往往自花传粉的植物也有一定比例的异花传粉。当花粉传送到柱头,并不能真正实现植物的受精。要想实现植物的传宗接代,重要的一点在于花粉粒萌发出花粉管。花粉管是在种子植物中演化出来运送精细胞的一种细胞。花粉管不仅装载精细胞,而且负责控制运动方向和信息交流。被子植物精细胞没有鞭毛,不仅丧失了运动能力,而且失去了对运动方向以及信息交流的控制。精细胞只负责与卵细胞以及中央细胞的信息交流和受精。


在被子植物的双受精过程中,雌-雄相互作用直接关系到能否成功地传宗接代,厘清雌-雄之间的一整套信号交流是极为重要的科学问题。围绕被子植物的雌-雄之间如何进行信号交流这一问题,瞿老师展开了详细论述。在信号交流中,涉及到“信号分子”和“受体”两个组分。大多数经典受体指的是胞外信号接受区、跨膜区和胞内信号传导区。小肽/受体-介导的信号途径参与调控植物的多个方面,包括生长、发育、生殖以及抗病等。科学家发现,植物的雌配子体决定很多小肽信号的发出。


随后,瞿老师围绕植物双受精过程中四个重要问题进行讲解。第一个问题是,柱头如何识别花粉(管)?瞿老师指出,如果花粉的S等位基因与雌蕊中的一致的话,花粉就会受到抑制,会出现自交不亲和 (SI) 反应。以芸薹属植物为例可以更清楚地观察到自交不亲和的信号与受体。在芸薹属植物自交不亲和的生化分子机制中,雄方花粉粒外被上有一个富含半胱氨酸的小肽信号 (S-cysteine-rich, SCR);而雌方柱头表皮细胞中有一个受体 (S-receptor kinase, SRK),这个受体识别到哪个花粉粒带有SCR信号的话,就会抑制花粉的萌发。但目前关于抑制花粉萌发的详细分子机理尚不清楚。


第二个问题是,花粉管如何进行导航?美国亚利桑那大学教授拉维·帕兰维卢(Ravi Palanivelu)通过半体内胚珠定向测试实验,证明雌方(胚珠)发出了吸引花粉管(雄方) 的信号。但问题在于,雌配子体内部结构复杂,雌配子体里有两个助细胞、一个卵细胞、一个中央细胞和三个反足细胞,无法得知具体是哪个细胞发出吸引花粉管的信号。日本名古屋大学教授东山哲也(Tetsuya Higashiyama)作学生时的导师认为,植物蓝猪耳(Torenia fournieri)是体外观察花粉管导向的优质材料,他让东山通过激光灼烧实验找到了发出吸引花粉管的信号的雌方细胞就是助细胞(Synergid cells),强调助细胞对于花粉管珠孔导向至关重要。这一研究成果发表在2001年的Science杂志上,引起学界的极大关注。


东山哲也教授通过激光灼烧实验 (Laser ablation assay)发现助细胞对于花粉管珠孔导向至关重要  来自Higashiyama et al., Science (2001)


紧接着需要追问的核心科学问题就是,吸引花粉管的信号(雌方)及其受体(雄方)分别是什么?东山哲也教授在2009年的Nature上发表封面文章,证明蓝猪耳的助细胞分泌小肽信号LUREs吸引花粉管。关于花粉管(雄方)中感受雌方吸引信号AtLURE1s的受体这一问题,东山哲也教授在2016年的Nature上发文,证明信号AtLURE1s的主受体是PRK6,因为丢失PRK6的突变体花粉管完全丧失了对吸引物质AtLURE1s的反应,而且有信号AtLURE1吸引时,受体PRK6在花粉管顶部呈不对称分布。


但是,缺失了PRK6受体的花粉管失去了对吸引信号的响应,却仍然可以正确导航到雌方胚珠完成正常的受精,说明信号AtLURE1/受体PRK6的功能对于受精成功是充分但不必要的,也就是说可能其真正的生物学功能我们还没有完全搞清楚。瞿老师研究团队经过系统、细致地分析,发现信号AtLURE1/受体PRK6的功能是促进拟南芥自己的花粉管优先完成雌雄相互识别。达尔文一百多年前就用实验验证了这种现象,现在科学家将之称为同种花粉优先。AtLURE1小肽是第一种通过遗传学等方法得以鉴定的同种花粉优先因子,它可以促进拟南芥的花粉管在与以一个物种琴叶拟南芥花粉管的竞争中先转弯爬上珠柄。此外,瞿老师研究团队还将琴叶拟南芥的花粉授到拟南芥的柱头上,发现琴叶拟南芥的花粉管最终也可以导航到拟南芥的胚珠中。业内传统的看法是植物应该只能吸引自己同种的花粉管,该实验表明,在拟南芥中一定存在有“无种属特异性”的花粉管吸引信号。瞿老师研究团队通过遗传学和细胞生物学等方法找到了这种吸引信号,并将之命名为XIUQIU(绣球)。


新的无种属特异性的花粉管吸引信号XIUQIUs

Zhong et al., Science (2019)


第三个问题是,花粉管如何实现定点定时爆裂?瞿老师指出,拟南芥的花粉管接受过程有五个步骤,分别是花粉管被吸引到珠孔;花粉管接触到助细胞,停下来;然后一个助细胞程序化死亡;花粉管长入死亡的助细胞;花粉管爆裂,释放精细胞。在这其中,有一个重要的多功能受体——FERONIA/sirène在起作用。雌方的受体FERONIA调控雄方的花粉管的接受。花粉管进入珠孔碰到缺少受体FERONIA的助细胞之后不会停止,表现出花粉管继续生长的表型。有趣的是,FERONIA在古罗马神话中代表的是掌管生育与健康的女神,在拉丁语中指的是“春天与树林女神”。还有一些与FERONIA类似的受体也都是被科学家们用古希腊等神话中的人物来进行命名了,这也体现出西方科技先进国家的文化软实力。在拟南芥中花粉管的爆裂过程中,有受体ANX1/2的参与。瞿老师研究团队发现了另外两个受体也参与其中,他们根据西游记中孙猴子被佛祖压在五行山下的故事把这两个受体命名为“佛祖的金字压帖”(Buhda’s Paper Seal, BUPS)1和2,而BUPS受体的信号是花粉管自身分泌的小肽信号RALF4和RALF19。他们最终解析了花粉管爆裂的工作模型,即在花粉管的生长过程中,花粉管上的BUPS1/2-ANX1/2受体复合体感受花粉管自身发出的自分泌信号RALF4/19,保持花粉管的完整性(不发生爆裂);而当花粉管生长到雌方组织处时,雌方会分泌出旁分泌信号RALF34,打破原来的受体与信号的结合,导致花粉管发生爆裂。


调控花粉管爆炸的受体模型

Ge et al., Trends in Plant Sci. (2019)


第四个问题是,精细胞与卵细胞之间如何识别?瞿老师集中梳理了精卵细胞识别的具体过程:卵细胞向精细胞发出五个受精信号EC1s,精细胞接受信号,随后精细胞中的膜融合蛋白HAP2上膜,最后,精卵细胞发生质膜融合。目前,比较遗憾的是,精细胞上接受EC1s信号的受体还未找到。


瞿老师最后总结道,经过几代科学家的数十年努力,我国在植物生殖生物学领域中的科研成果已经进入国际前列。之前植物生殖领域的许多重要的科学问题主要还都是由欧美日等科技先进国家的科学家们提出并解决的,但近几年来我国科学家连续在花粉管的演化生物学地位、花粉管导向、花粉管爆裂和同种花粉优先信号与受体的鉴定方面做出了重要的工作,解决了几个领域内长期以来悬而未决的重要科学问题。当然,植物有性生殖过程中还有很多奥秘我们尚未知晓,还需要科学家们继续努力。瞿老师也期盼更多的人关注植物的生殖生物学研究,加入研究这些重要科学问题的队伍,为克服作物远缘种间杂交障碍、促进杂交育种、最终解决全人类的粮食问题贡献智慧。


在提问和讨论环节,瞿老师对动植物生殖方式的差异做出补充。瞿老师认为,动物的生殖需要体液,其精子有鞭毛,可以游泳;而植物从水生到陆生漫长的演化过程,其实就是一个对无水环境的适应过程。在此过程中,植物繁衍生殖的方式一直在发生改变,逐渐减少对水的依赖。根本性革命变化发生在种子植物类群中,即花粉管的出现。这个特征在被子植物中进一步演化,雄性生殖细胞“精子”鞭毛丢失、退化成“精细胞”,花粉管不仅起到装载精细胞的功能,而且通过自身细胞的生长、发出信号和感受信号,负责把精细胞精准地送到雌性生殖细胞处,从而使得受精过程完全摆脱了对水的依赖。相比较于动物受精,植物的受精更加简便、高效。植物还存在“受精补偿”现象,以确保留下更多的后代。此外,瞿老师还就观众提出的花粉管爆裂、参与花粉管导向的受体和植物的远缘杂交等问题逐一进行了解答。